W SLUMBER PARTY SLAUGHTERHOUSE: THE GAME widzowie mają okazję sprawdzić swoją wiedzę na temat horrorów, a jednocześnie pomóc niedawno zmarłemu licealnemu kujonowi zemścić się na byłych przyjaciołach. Historia opowiada o Paulu Tardzie, kujonie w przeddzień ukończenia szkoły średniej. Przyjaciele Paula organizują imprezę z prostytutkami i narkotykami, ale gdy brakuje im jednej prostytutki, Paul zostaje na nią niezaproszony. Topiąc smutki w winie skradzionym bezdomnemu, Paul postanawia wziąć kąpiel z bąbelkami i zabiera ze sobą laptopa, by oglądać pornografię w internecie. Oczywiście laptop wpada do wanny, a Paul zostaje śmiertelnie porażony prądem. Do niczego z tego by nie doszło, gdyby tylko został zaproszony na imprezę, więc Paul sprzedaje duszę demonowi w zamian za moc pozwalającą zemścić się na byłych przyjaciołach.