Ścigany przez Spider Society Miguela O'Hary i zdradzony przez przyjaciół Miles trafia w najmroczniejsze zakątki Spider-Verse w poszukiwaniu drogi do domu. Wiedząc, że jego rodzina została nie tylko rozbita, lecz także narażona na niebezpieczeństwo przez jego powołanie, Miles musi ścigać się z czasem, przemierzając najdziksze zakątki czasu i przestrzeni, by walczyć o wszystko, co jest mu najdroższe, i odzyskać z nim więź.